Al igual que los demás euriptéridos adelftálmidos, el Pittsfordipterus era un euriptérido pequeño. El tamaño total del mayor espécimen conocido se estima en sólo 6 cm, lo que lo convierte en uno de los adelftálmidos y euriptéridos más pequeños en general.^[1]​

El Pittsfordipterus tenía un amplio caparazón (escudo dorsal de la cabeza) con ojos alargados y estrechos situados lejos del margen de la cabeza.^[2]​ En el espécimen más grande (el paratipo), el caparazón medía 18 mm (0,7 pulgadas) de ancho y 13 mm (0,5 pulgadas) de largo. En la superficie del caparazón pueden verse cinco líneas paralelas a lo largo del margen anterior que constituyen la ornamentación. En la porción posterior aparecen una serie de pequeños tubérculos (protuberancias redondeadas) distribuidos irregularmente. En el margen posterior, hay una franja de finas escamas triangulares. Los tergitos (la parte dorsal de los segmentos del cuerpo) también presentan de tres a cuatro líneas paralelas a lo largo del margen posterior, seguidas de cinco líneas que terminan en una serie de escamas separadas y lunadas (en forma de media luna).^[3]​

Su opérculo genital (un segmento en forma de placa que contiene la abertura genital) es la principal característica que lo distingue del resto de los adelftálmidos derivados (más «avanzados»), mostrando características indicativas del euriptérido más basal Eurypterus. Poseía dos aletas operculares, dos extensiones salientes laterales al apéndice genital. El apéndice genital (que es del tipo A, se supone que representa a las hembras) tenía una gran longitud, extendiéndose más allá de la segunda placa abdominal. Estaba dividido en dos articulaciones. La primera era aproximadamente hastática (con lóbulos salientes) y estaba ornamentada con finas escamas. Le seguía una articulación tubular (en forma de tubo) que carecía de ornamentación. La segunda articulación era menos ancha y larga. El extremo distal (el más alejado del punto de unión) se ensancha, con un par de salientes laterales afilados («protuberancias»). Esto le da una terminación acabada en tres espinas similares a las que se dan en el apéndice genital (del tipo A) en Slimonia y Adelophthalmus. El paleontólogo estadounidense Erik Norman Kjellesvig-Waering predijo que el opérculo genital acabaría siendo un rasgo de gran importancia filogenética al menos a nivel genérico.^[4]​

El Pittsfordipterus sólo se conoce por dos especímenes bien conservados, el holotipo y el paratipo (NYSM 10102 y NYSM 10103, ambos en el Museo Estatal de Nueva York).^[5]​ En 1921, el paleontólogo estadounidense Rudolf Ruedemann describió la especie Hughmilleria phelpsae de la Formación Vernon del estado de Nueva York. Ruedemann observó varias diferencias entre su nueva especie y H. socialis (especie tipo de Hughmilleria), como el tamaño del caparazón (más ancho y corto que en esta última), la posición de los ojos más alejada del margen (frente a la posición marginal de H. socialis) y la morfología del apéndice genital. En cambio, Ruedemann sugirió una relación entre H. phelpsae y la especie H. shawangunk basándose en que el tamaño del caparazón y la posición de los ojos eran más o menos similares, así como en la misma ornamentación lineal. Sin embargo, mientras que en su parte ventral, H. shawangunk tenía la misma ornamentación lineal, H. phelpsae tenía escamas imbricadas similares a las de H. socialis. Aun así, sugirió que H. phelpsae probablemente podría representar un descendiente tardío de H. shawangunk.^[3]​

En la descripción del género Parahughmilleria en 1961, Kjellesvig-Waering sugirió que H. phelpsae se clasificara en este nuevo género.^[6]​ Tres años más tarde, Kjellesvig-Waering decidió asignar la misma especie al subgénero Nanahughmilleria.^[4]​ En 1966, Kjellesvig-Waering, junto con el paleontólogo estadounidense Kenneth Edward Caster, reconoció que H. (N. ) phelpsae era suficientemente diferente de los demás euriptéridos y erigió el género Pittsfordipterus basándose en la morfología de su apéndice genital.^[7]​ El nombre Pittsfordipterus se traduce como «ala de Pittsford», con la primera palabra del nombre referida a la localidad tipo (el lugar donde se encontró inicialmente) y la última compuesta por la palabra griega πτερόν (pteron, ala).^[8]​

El Pittsfordipterus se clasifica como parte de la familia Adelophthalmidae, el único clado («grupo») dentro de la superfamilia Adelophthalmoidea.^[9]​ P. phelpsae se describió originalmente como una especie del género Hughmilleria, pero se consideró lo suficientemente diferente como para representar un nuevo género separado en 1966.^[7]​

En 2004, O. Erik Tetlie erigió la familia Nanahughmilleridae en una tesis no publicada para contener a los adelophthalmoideos sin espátulas genitales o con espátulas genitales reducidas (una pieza larga y plana en el opérculo) y el segundo a quinto par de apéndices prosomales (del prosoma, «cabeza») (extremidades) de tipo Hughmilleria (hipotético ya que se desconocen los apéndices de Pittsfordipterus). Esta familia contenía Nanahughmileria, Pittsfordipterus y quizás Parahughmilleria.^[5]​ Sin embargo, el clado casi nunca se ha utilizado en estudios y listas posteriores de euriptéridos,^[10]​ y en su lugar, clasifican a los nanahughmilleridos como parte de Adelophthalmidae.^[9]​ Se apoya mejor un clado derivado en el que Nanahughmilleria es el más cercano a Parahughmilleria y Adelopthalmus, así como un grupo basal (más «primitivo») formado por Pittsfordipterus y Bassipterus. Este clado está respaldado por un par de sinapomorfías (características compartidas diferentes de las de su último ancestro común), ojos relativamente largos y estrechos y una compleja terminación del apéndice genital. Por lo tanto, el Pittsfordipterus es el grupo hermano (pariente más cercano) de Bassipterus.^[2]​

El siguiente cladograma presenta las posiciones filogenéticas inferidas de la mayoría de los géneros incluidos en las tres superfamilias más derivadas del infraorden Diploperculata de los euriptéridos (Adelophthalmoidea, Pterygotioidea y los waeringopteroidea), según lo inferido por Odd Erik Tetlie y Markus Poschmann en 2008, basándose en los resultados de un análisis de 2008 específicamente relacionado con los Adelophthalmoidea y un análisis anterior de 2004.^[2]​

Se han recuperado fósiles de Pittsfordipterus en depósitos silúricos de la época Ludlow tardía (Ludfordiano) de la Formación Vernon del estado de Nueva York.^[1]​^[3]​ En esta formación se han encontrado fósiles de otros euriptéridos, como Eurypterus pittsfordensis o Mixopterus multispinosus, así como especies indeterminadas de filocáridos, leperdítidos y cefalópodos. La litología del lugar consiste en pizarra de color gris oscuro a negro con abundantes placas de yeso y dolomita que alcanzan un espesor combinado de 305 m (1.000 pies). También es posible encontrar esquisto verde y, muy raramente, esquisto rojo. Este hábitat era probablemente lagunar.^[3]​^[11]​