Fue pintada en 1863, cuando se presentaron numerosas Venus en el Salón de ese año, incluyendo la famosísima El nacimiento de Venus de Cabanel.^[1]​ Por lo tanto, el tema estaba de moda.^[1]​ Sin embargo, la Venus de Moreau no se presentó en el Salón y fue Edipo y la Esfinge, presentada en el Salón siguiente, la que daría fama al pintor.^[1]​ Sin duda, fue a través de Eugène Lacheurié que Gustave Moreau conoció a Henri Desprez, quien trabajaba en seguros marítimos.^[1]​ Este último adquirió la pintura en abril de 1867 por 2 000 francos y estaba muy satisfecho con ella.^[1]​ Esta satisfacción perduró; aun en 1892, le escribe al artista: «Un admirador muy antiguo de su talento, que aún tiene ante sus ojos y lo disfruta, el nacimiento de Venus que usted tuvo la gentileza de hacerle, hace más de 25 años (en 1864)».^[2]​^[1]​

La obra figura en el catálogo de Baillehache con el número 42.^[1]​ Se vendió el 29 de mayo de 1913 en la galería Georges Petit y fue adquirida por el barón Robert de Rothschild por 60 000 francos.^[1]​ Tras su puesta a la venta el 21 de abril de 1971 por Sotheby's en Londres, fue adquirida por el Museo de Jerusalén el 21 de junio de 1991.^[1]​

Moreau se aleja de las representaciones clásicas de la diosa, convirtiéndola en una figura más ambigua y enigmática. La luz suave y difusa filtrada a través del cielo nublado crea una atmósfera onírica y contrasta con los tonos más oscuros de las rocas y el agua, aportando profundidad.^[3]​ En el centro de la composición, Venus se yergue erguida y rígida, con un halo de rayos dorados y ambos brazos y manos cargados de algas, medio sentada sobre un gran delfín heráldico. ^[1]​ Esta centralidad no solo es geométrica, sino que también se caracteriza por la particular blancura de Venus, que la distingue del resto.^[4]​ Está flanqueada por una sirena y un tritón de perfil, en tonos más oscuros, ^[1]​ ^[4]​ que la miran portando caracolas mientras con la diestra le ofrecen las joyas del mar, una perla ella y un coral rojo él.