Fue fundado en el año 1887 en la ciudad de Lowestoft con el nombre Lowestoft FC luego de la fusión de los equipos East Suffolk y el original Kirkley, y cambiaron su nombre a Lowestoft Town en 1890. Se unieron a Norfolk & Suffolk League como miembros fundadores en 1897 y ganaron seis de los primeros siete campeonatos.^[2]​ también jugaron en la North Suffolk League, donde también ganaron seis campeonatos en siete temporadas. Llegaron a la final de la FA Amateur Cup en 1900, perdiendo la final 5-1 ante Bishop Auckland FC, y también llegaron a las semifinales en 1902-03, perdiendo en un replay ante el Oxford City FC. En la temporada 1926-27 llegaron a la primera ronda de la Copa FA, perdiendo 1-10 ante el Watford FC. Volvieron a ganar la Norfolk & Suffolk League en 1928–29 y 1930–31.

En 1935, el club se fusionó con otra encarnación de Kirkley y se unió a la nueva Eastern Counties League. Compartieron el primer campeonato con el Harwich & Parkeston antes de ganarlo en 1937–38. La temporada siguiente ganaron la Copa de la Liga con una victoria por 4-1 sobre las reservas de Colchester Town FC, y también llegaron a la primera ronda de la Copa FA perdiendo 0-6 en Swindon Town FC.

Volvieron a ganar la Copa de la Liga en 1955 y, después de volverse semiprofesionales en 1962, dominaron la liga durante la década de 1960, ganaron el campeonato en 1962–63 y terminaron subcampeones en 1963–64. Luego ganaron cuatro campeonatos consecutivos, antes de terminar segundos en 1968–69 y ganar dos títulos más en las temporadas siguientes, además de ganar la Copa de la Liga en 1966, 1967 y 1969. También llegaron a la primera ronda de la Copa FA en 1966-67, perdiendo 1-2 ante Leyton Orient FC, y nuevamente la temporada siguiente cuando perdieron 0-1 en casa ante Watford FC.

Sin embargo la fortuna del club luego entró en declive, aunque ganó la Copa de la Liga en 1976 y un doblete de liga y copa en 1977-78, temporada en la que alcanzó nuevamente la primera ronda de la Copa FA perdiendo 0-2 en casa ante Cambridge United FC.

Volvieron a ganar la liga en 2005-06, y en 2008 llegaron a la final de la FA Vase, donde perdieron 2-1 ante Kirkham & Wesham FC.^[3]​ La temporada siguiente volvieron a ganar la Primera División de la Liga de los Condados del Este, junto con la Suffolk Premier Cup, y fueron ascendidos a la División Uno Norte de la Isthmian League. Ganaron la liga en el primer intento de obtener el ascenso a la Primera División, llegando también a la primera ronda de la Copa FA, perdiendo 0-1 ante Wrexham FC. En su primera temporada en la Premier Division terminaron cuartos y llegaron a la final de los play-offs, donde perdieron 4-3 ante Tonbridge Angels FC. En 2011-12 el club volvió a llegar a la final de los play-offs después de terminar tercero, pero perdió 2-1 ante el AFC Hornchurch en la prórroga. El club también llegó a la final de la Suffolk Premier Cup, en la que derrotó a Bury Town FC por 4-2. En 2012-13 el Lowestoft llegó a la final de los play-offs por tercera temporada consecutiva después de terminar como subcampeón, esta vez perdiendo 2-1 en casa ante el Concord Rangers FC.

Después de terminar cuarto la temporada siguiente el club finalmente logró el ascenso a la Conference North ganando la final de los play-offs en el cuarto intento después de vencer al AFC Hornchurch por 3-0. Después de terminar en la mitad de la tabla en su primera temporada y ganar la Suffolk Premier Cup venciendo al Whitton United FC 2-1 después de la prórroga, descendieron de la renombrada National League North al final de la temporada 2015-16, aunque retuvieron la Copa con una victoria por 3-1 sobre Leiston FC. El club fue transferido a la división Premier Central de la Liga Sur al final de la temporada 2017-18 como parte de la reestructuración de la pirámide de la Liga semiprofesional. En 2021-22 terminaron últimos en la Premier Central Division, lo que resultó en el descenso a la División Uno Norte de la Isthmian League.

• Isthmian League
  • Division One North (1): 2009–10
• Eastern Counties League: 12

1935–36 (compartido), 1937–38, 1962–63, 1964–65, 1965–66, 1966–67, 1967–68, 1969–70, 1970–71, 1977–78, 2005–06, 2008–09

• Eastern League Cup: 10

1938–39, 1954–55, 1965–66, 1966–67, 1968–69, 1975–76, 1977–78, 1983–84, 2000–01, 2006–07

• Norfolk & Suffolk League: 8

1897–98, 1898–99, 1900–01, 1901–02, 1902–03, 1903–04, 1928–29, 1930–31

• North Suffolk League: 7

1897–98, 1898–99, 1899–1900, 1900–01, 1902–03, 1903–04, 1904–05

• Suffolk Premier Cup: 13

1966–67, 1971–72, 1974–75, 1978–79, 1979–80, 1999–2000, 2000–01, 2004–05, 2005–06, 2008–09, 2011–12, 2014–15, 2015–16

• Suffolk Senior Cup: 10

1902–03, 1922–23, 1923–24, 1925–26, 1931–32, 1935–36, 1946–47, 1947–48, 1948–49, 1955–56

• East Anglian Cup: 3

1929–30, 1970–71, 1977–78

• Mayor posición en liga: 16.º, National League North, 2014–15
• Mejor participación en la FA Cup: Primera ronda, 1926–27, 1938–39, 1966–67, 1967–68, 1977–78, 2009–10
• Mejor participación en la FA Trophy: Segunda ronda, 1971–72
• Mejor participación en la FA Vase: Finalista, 2007–08
• Mejor asistencia: 5000 vs Watford, Primera ronda FA Cup, 1967^[1]​

• Sitio web oficial

• Lowestoft Town F.C. en X (antes Twitter)