Hutton creció en Bethelem, Nueva York, hija de Jennifer y Brett Hutton, y tiene dos hermanos.^[2]​^[3]​ Comenzó a jugar fútbol a los cuatro años. A los nueve, se unió al Alleycats Soccer Club, compitiendo en categorías mayores y entrenando con equipos masculinos. Más tarde pasó al club ECNL World Class FC, obteniendo dos veces el reconocimiento All-American.^[4]​^[5]​

Hutton destacó en el equipo femenino de la Bethlehem Central High School mientras aún estaba en la escuela intermedia. En séptimo grado, con 12 años, ayudó al equipo a llegar a la final estatal de 2018 y obtuvo honores all-state. Al año siguiente, anotó un récord escolar de 36 goles y 19 asistencias, liderando al equipo a defender su título de la Sección 2 y siendo nombrada jugadora del año del estado de Nueva York en 2019. Jugó menos en su equipo de secundaria debido a la pandemia de COVID-19 y a los llamados de la selección juvenil.^[2]​^[6]​ En 2022, siendo junior, se unió al equipo masculino de la secundaria, jugando como delantera titular y anotando 4 goles con 1 asistencia en 14 partidos.^[6]​^[7]​ Se graduó un año antes en 2023.^[3]​

Tras graduarse, Hutton entrenó con los equipos de la NWSL North Carolina Courage y NJ/NY Gotham FC. Aunque había comprometido su futuro con la Universidad de Carolina del Norte, el club de Nueva Jersey planteó la opción de que se hiciera profesional.^[3]​^[8]​ Consideró sus opciones durante varios meses y finalmente probó con el Kansas City Current, donde firmó un contrato de tres años mediante el Mecanismo de Entrada Sub-18 de la NWSL el 14 de diciembre de 2023.^[8]​^[9]​

Hizo su debut profesional en la primera jornada el 18 de marzo de 2024, jugando los 90 minutos en la victoria 5–4 contra el Portland Thorns.^[10]​ Fue titular en todos menos un partido en la primera mitad de la temporada y terminó segunda en la liga en entradas ganadas. Dio su primera asistencia profesional el 25 de mayo, habilitando a Elizabeth Ball en una victoria 1–0 contra el Utah Royals.^[11]​ El 1 de agosto marcó su primer gol profesional con un disparo desde el borde del área en la victoria 4–1 frente a Tigres en la fase de grupos de la NWSL x Liga MX Femenil Summer Cup 2024.^[12]​ Hutton jugó la cuarta mayor cantidad de minutos del equipo (pese a perderse un mes por el Mundial Sub-20) mientras el Current finalizó cuarto en la temporada regular y alcanzó las semifinales de playoffs.^[4]​^[13]​ Fue una de las tres nominadas a Novata del Año de la NWSL.^[14]​

Hutton representó por primera vez a Estados Unidos con la Selección femenina de fútbol sub-17 de los Estados Unidos en el Campeonato Femenino Sub-17 de la Concacaf de 2022, anotando seis goles para ganar el torneo.^[9]​ Más tarde ese año, quedó fuera de la nómina para la Copa Mundial Femenina de Fútbol Sub-17 de 2022.^[4]​

Regresó como capitana de la selección sub-19 en los Juegos Panamericanos de 2023 en Chile, donde enfrentaron a selecciones absolutas. Marcó dos goles en el torneo, incluido uno en la victoria 2–0 sobre Argentina en el partido por la medalla de bronce.^[3]​^[8]​ Al año siguiente fue parte habitual de la selección femenina de fútbol sub-20, con 18 años. Disputó cinco partidos en la Copa Mundial Femenina Sub-20 de la FIFA 2024, perdiéndose dos por protocolo de conmoción cerebral, y Estados Unidos terminó en tercer lugar, su mejor resultado desde 2012.^[15]​

Fue convocada por Emma Hayes al Futures Camp, entrenando junto a la selección absoluta, en enero de 2025.^[16]​ Recibió su primer llamado a la selección mayor para la Copa SheBelieves 2025 en febrero.^[17]​ Debutó el 23 de febrero de 2025 como titular contra Australia en la SheBelieves Cup. En el minuto 68, un pase de Hutton a Ally Sentnor terminó en los pies de Michelle Cooper, quien marcó el segundo gol del partido, que finalizó con victoria 2–1.^[18]​

Como centrocampista defensivo, Hutton posee excelente visión, capacidad defensiva física, técnica y creatividad.^[19]​^[20]​ Ha citado a Sergio Busquets, Andrés Iniesta y Kevin De Bruyne como inspiraciones, aunque su jugador favorito de la infancia fue Ronaldinho.

• Perfil de Claire Hutton en Kansas City Current