Fue el segundo hijo bastardo de William Hawkins (1490-1554/5), un comerciante de esclavos^[1]​ cercano a Enrique VIII de Inglaterra, y de la heredera Joan Trelawny.^[2]​

Con los principales ciudadanos de Londres, en 1555 Hawkins formó una compañía que realizó su primera expedición a la costa occidental de África y se dedicó al comercio de esclavos africanos. Con una patente de corso de la reina Isabel I de Inglaterra realizó la segunda expedición en 1564 a bordo del Jesus of Lubeck, junto con otros tres navíos, con el propósito de vender esclavos africanos en Borburata en la costa de Venezuela, Curazao, Río Hacha y Cartagena de Indias. Al regresar a Inglaterra, gracias a los sustanciosos dividendos repartidos, fue honrado por la reina Isabel I con el título de caballero.^[1]​

A primeros de diciembre de 1567 organizó una tercera expedición a la costa occidental de África en la que participó su primo segundo Francis Drake, que por ese entonces tenía 25 años.^[1]​ La flotilla pasó por Cabo Verde, Guinea y San Jorge de Elmina, donde capturaron 400 personas de raza negra; cruzaron el Atlántico llegando a Dominica, isla de Margarita y Borburata, donde vendieron a estos hombres como esclavos.

Con la intención de dirigirse hacia Cartagena de Indias, una tormenta los desvió a Veracruz, en el golfo de México.^[1]​ Allí, fueron atacados por sorpresa por los españoles en la batalla de San Juan de Ulúa.^[1]​ En el encuentro, los ingleses solo lograron rescatar dos barcos, que llegarían a Inglaterra a finales de enero de 1569, tras un penoso viaje de regreso por falta de víveres. Hawkins y Drake no sacaron beneficios de ese viaje, pero sí desarrollaron hacia los españoles una animadversión tal, que esta marcaría las relaciones bilaterales durante varias décadas.^[1]​

Tras la expedición, capturaron a un escualo, y a su vuelta lo exhibieron en Londres. Por eso, el vocablo inglés shark parece haber sido introducido por Hawkins.^[3]​ Shark deriva de la palabra germana shurck o shurke, que se refería al villano o individuo poco recomendable, para enfatizar el peligro de algún objeto o situación.

En 1571 Hawkins fingió traicionar a la reina Isabel I ofreciendo sus servicios a España, con el fin de obtener la liberación de prisioneros y descubrir los planes para la invasión de España a Inglaterra.

Finalmente, en 1595 durante la guerra anglo-española Hawkins se embarcó, junto a Francis Drake, en una expedición contra los asentamientos españoles en el Caribe, con el objetivo de tomar Panamá y desde allí arrebatar a España el control de las rutas comerciales entre Europa y América. La expedición resultó desastrosa para los ingleses, siendo derrotados en sucesivas ocasiones por fuerzas españolas muy inferiores y perdiendo la vida tanto Hawkins como Drake. Hawkins murió el 12 de noviembre de 1595, y Drake murió dos meses más tarde, el 28 de enero de 1596.

John Hawkins contrajo matrimonio con Katharine Gonson, de la que tuvo un hijo único.

• Almirante Sir Richard Hawkins (1562-17 de abril de 1622) navegante y corsario inglés que siguió los pasos de su padre, azotando las colonias españolas en las costas del océano Pacífico.