Nació el 29 de abril de 1937 en Londres.^[1]​ Se fue con su madre y hermanos a vivir con sus abuelos en St. Ives, Cornualles, cuando tenía tres años debido a los bombardeos a la ciudad en la Segunda Guerra Mundial. En 1944, después de la muerte de la abuela, regresó a Londres para vivir con su madre y sus hermanos menores, que habían regresado antes a Londres.^[2]​ Se educó en el convento de St. Michael, North Finchley, Londres.^[3]​ Estudió literatura inglesa en el St Anne's College,^[4]​ en Oxford, y vivió en Cambridge.

Después de graduarse, enseñó inglés en Enfield Girls Grammar School, pero dejó su puesto en 1962, ya que estaba esperando su primer hijo.^[2]​ En 1961, se había casado con Antony Paton Walsh (fallecido el 30 de diciembre de 2003); la pareja tuvo un hijo y dos hijas; se separaron en 1986. En 2004, se casó con John Rowe Townsend, quien murió en 2014.^[5]​ En septiembre de 2020, se casó con su tercer marido, Nicholas Herbert, el tercer barón Hemingford. Jill Paton Walsh murió un mes después, el 18 de octubre de 2020, a los ochenta y tres años.^[6]​^[7]​

En un ensayo sobre el realismo en la literatura infantil, Paton Walsh afirmó que el realismo (como la fantasía) también es metafórico, y que le gustaría que la relación entre el lector y sus personajes Bill y Julie fuera tan metafórica como la que existe entre «los dragones y la codicia o coraje de los lectores».^[8]​ Además se describió a sí misma como una «principiante tardía» en la escritura, ya que comenzó a la edad de veintiséis años. «Cuando comencé a escribir, vivía en casa con un bebé y extrañaba a los niños a los que había estado enseñando».^[9]​

• Knowledge of Angels (1993), una novela filosófica medieval, fue preseleccionada para el Premio Booker en 1994.^[10]​

Otras novelas para adultos incluyen:

• Farewell. Great King (1972) - Adiós al rey (Bibliopólis, 2011)
• Lapsing (1986), sobre estudiantes universitarios católicos
• A Schoik for Lovers (1989), reelaboración de la trama de Cosi fan tutte de Mozart.
• The Serpentine Cave (1997), basada en un desastre de bote salvavidas en St Ives
• A Desert in Bohemia (2000), que sigue a un grupo de personajes en Inglaterra y en un país imaginario de Europa del Este a través de los años entre la Segunda Guerra Mundial y 1989.

Paton Walsh escribió cuatro historias de detectives con el personaje de la enfermera universitaria a tiempo parcial Imogen Quy, ambientadas en el ficticio St. Agatha's College de la Universidad de Cambridge :

• The Wyndham Case (1993) - Un muerto en la biblioteca (Plaza & Janés, 1999)
• A Piece of Justice (1995) - El fraude del matemático (Plaza & Janés, 1999)
• Debts of Dishonour (2006)
• The Bad Quarto (2007)

En 1998, completó la inacabada novela de Dorothy L. Sayers, Thrones, Dominations, sobre Lord Peter Wimsey - Harriet Vane. En 2002, siguió con otra novela de Lord Peter, A Presumption of Death. En 2010, publicó un tercer volumen, The Attenbury Emeralds.^[11]​ Su última incorporación a la serie, The Late Scholar, se publicó el 5 de diciembre de 2013 en el Reino Unido y el 14 de enero de 2014 en América del Norte.^[12]​

• Hengest 's Tale (St Martin's Press, 1966), ficción, ilustrado por Janet Margrie^[13]​
• The Dolphin Crossing (1967), adaptado para el escenario por Ed Viney (2012)
• Word Hoard: Anglos-Saxon stories (¿1969?), por Paton Walsh y Kevin Crossley-Holland
• Fireweed (1969)
• Goldengrove (1972)
• The Dawnstone (1973)
• Toolmaker (1973), libro ilustrado por Jeroo Roy
• The Emperor's Winding Sheet - Premio Whitbread de libros para niños, 1974
• The Butty Boy (1975), ilustrado por Juliette Palmer
• The Huffler (1975), ilustrado por Juliette Palmer
• The Island Sunrise: prehistoric Britain prehistórica (1975); una obra de no ficción
• Unleaving (1976), secuela de Goldengrove - Premio Boston Globe – Horn Book para ficción, 1976
• Crossing to Salamis (1977), libro ilustrado por David Smee
• The Walls of Athens (1977), libro ilustrado, por Smee
• A Chance Childl (1978)
• Childtre of the Fox (1978), ilustrado por Robin Eaton
• The Green Book (1981), ilustrado por Lloyd Bloom
• Babylon (1982)
• A Parcel of Patterns (1983)
• Gaffer Samson's Luck (1984) - Premio Smarties, 1985
• Torch (1988) - La antorcha (Siruela, 1992)
• Birdy and the Ghosties (1989) - Mira, y vuelve a mirar (Rialp, 1990)
• Grace (1991)
• When Grandma Came (1992), libro ilustrado por Sophy Williams
• Thomas and the Tinners (1995)

En 1974 obtuvo el The Whitbread Prize en 1974 por su obra The Emperor's Winding Sheet.^[9]​ En 1996 recibió la Orden del Imperio Británico por los servicios a la literatura y fue elegida miembro de la Royal Society of Literature. En 1998, ganó el Premio Phoenix de literatura de la Asociación de Literatura Infantil, reconociendo A Chance Child como el mejor libro para niños publicado veinte años antes.^[14]​

• Garrett, Martin (2004). Cambridge: A Cultural and Literary History. Oxford: Signal Books. Archivado desde el original el 7 de abril de 2011. Consultado el 19 de enero de 2021.  Con prólogo de Jill Paton Walsh.

• Página web oficial
• Bibliografía
• Jill Paton Walsh en la Internet Speculative Fiction Database (en inglés).