Los juegos incluidos incluyen Asteroids, Centipede, Missile Command, Tempest y Warlords . ^[3]​ La colección es una mezcla de juegos arcade y de Atari 2600, incluidos juegos lanzados en ambos formatos. La lista también incluye juegos que nunca se lanzaron formalmente para Atari 2600 2600 pero, sino que se encontraron y distribuyeron más tarde en otras colecciones de juegos de Atari, como Atari Flashback .

Code Mystics una desarrolladora de compilaciones y remasters se encargó del port, con las experiencias previas en Atari Greatest Hits para Nintendo DS y IOS, que eran una colección de juegos actualizados para sistemas modernos. Para Atari Vault, se trabajo para garantizar que cada uno de los juegos juegos se consideren versiones definitivas, según el desarrollador Matthew Labunka. Dedicaron tiempo a obtener todos los detalles de cada aspecto y presentación, como imágenes digitales del gabinete arcade para mostrarlas como un overlay mientras se juega el juego en cuestión. todos los juegos ejecutan una ROM emulada un emulador creado con el motor Unity 5. ^[10]​ Además de las configuraciones originales que normalmente estaban disponibles para los jugadores de arcade, el jugador puede acceder a opciones que estaban limitadas al operador del gabinete arcade, como la dificultad y la duración de una sola sesión de juego. ^[10]​ También están disponibles para cada juego obras de arte y materiales relacionados para que el jugador los revise. ^[10]​

los juegos se han actualizado para incluir modo multijugador local y en línea, y incluir clasificación de puntaje en Steam. Los juegos han sido optimizados para usar el Steam controler, permitiendo controles mas precisos para los juegos que usan trackball, como Centipede . Code Mystics trabajó con Valve para ajustar los perfiles de los controladores para varios juegos antes del lanzamiento.