El aeropuerto se inauguró en 1928 como Walker Airport, en honor a Hiram Walker, un destilador de whisky del siglo XIX y distribuidor de la marca Canadian Club.

En 1967, el aeropuerto se agregó a la cartera nacional de aeropuertos canadienses, citando su creciente importancia como centro aeroportuario regional para el suroeste de Ontario, sirviendo las áreas entre Detroit, Míchigan, y London, Ontario, y expandiéndose más allá de sus raíces originales como una mera pista de aterrizaje.

En 2006, Serco Aviation Services, Inc., anunció que solicitaría la terminación anticipada de su contrato de gestión aeroportuaria con la ciudad de Windsor, ya que el aeropuerto de Windsor había estado perdiendo alrededor de 40.000 dólares canadienses por mes. La ciudad de Windsor aceptó la retirada de Serco y se preparó para operar el aeropuerto por sí misma, pero con un gran déficit. El 1 de julio de 2007, Serco entregó las operaciones del aeropuerto a la ciudad de Windsor. El Ayuntamiento de Windsor había aprobado un grupo ad hoc para gestionar el aeropuerto en nombre de la ciudad, llamado "Your Quick Gateway (Windsor) Inc." (en honor a las letras de identificación del aeropuerto de la OACI, YQG). Esta organización privada fue creada por el Ayuntamiento de Windsor y se suponía que sería una "solución provisional" hasta que se encontrara otro operador. Sin embargo, el 14 de noviembre, The Windsor Star informó que debido a que Your Quick Gateway había tenido tanto éxito en la gestión del aeropuerto, obteniendo una pequeña ganancia en el proceso, se le daría permiso para operar la instalación indefinidamente de esta manera.

El aeropuerto cuenta con terrenos adicionales delimitados por tierras de cultivo a lo largo de Division Road y Lauzon Parkway para la futura expansión del aeropuerto.

En 2012, The Windsor Star informó que el tráfico del aeropuerto había aumentado más del 160% desde 2008, con más de 250.000 pasajeros pasando por el aeropuerto en 2012, su año de mayor actividad hasta la fecha.^[4]​ Esto se ha atribuido en gran medida a los esfuerzos agresivos por atraer más vuelos a destinos existentes y a nuevos destinos. En 2011, Porter Airlines comenzó a volar desde Windsor a Toronto ( Aeropuerto Billy Bishop Toronto City ) y Porter declaró que Windsor es uno de sus nuevos mercados más exitosos. Sin embargo, el 37% del mercado local todavía utiliza el Aeropuerto Metropolitano de Detroit como su aeropuerto de elección.

A principios de octubre de 2013, la ciudad de Windsor anunció que invertiría 14,1 millones de dólares en el aeropuerto para crear una terminal de carga multimodal. Se espera que el proyecto cree aproximadamente 105 puestos de trabajo para la ciudad de Windsor y tiene el potencial de crear miles de puestos de trabajo. El primer inquilino del nuevo centro de carga en el Aeropuerto de Windsor sería FedEx, que firmó un contrato de arrendamiento de 20 años para operar el centro y se trasladó a las instalaciones el 1 de diciembre de 2015.^[5]​^[6]​ En 2016 el aeropuerto gestionó 331,000 pasajeros.

En junio de 2020, Air Canada finalizó su servicio de Windsor a Montreal debido al impacto financiero de la pandemia de COVID-19 en Canadá.^[7]​

Se brinda servicio a 4 ciudades dentro del país a cargo de 4 aerolíneas.

Se ofrece servicio a 1 destino internacional (estacional), a cargo de 1 aerolínea.

• 364 Cadetes de la Fuerza Aérea Real Canadiense^[9]​
• Club de vuelo de Windsor^[10]​
• Asociación Canadiense de Aeronaves Históricas
• Journey Air/^[11]​ Centro de vuelo de los Grandes Lagos ^[12]​
• Expreso georgiano
• Operador de base fija (FBO) de Skyservice
• AAR Corp. - Mantenimiento de fuselaje (MRO)^[13]​

• Latitud/Longitud: 42°16′32″ N, 82°57′20″ O
• Elevación: 622 pies (190 m)
• Variación magnética: 7° O

El aeropuerto es operado por Your Quick Gateway en nombre de la ciudad de Windsor, está certificado por Transport Canada y funciona como aeropuerto de entrada con servicios de aduanas canadienses disponibles. Hay una tarifa de aterrizaje para algunas aeronaves.

• Pista 07/25: 9000 por 200 pies (2743 por 61 m), asfalto, iluminado, iluminación de aproximación PAPI tipo 2 para ambos extremos
• Pista 12/30: 5150 por 150 pies (1570 por 46 m), asfalto, iluminado, iluminación de aproximación PAPI tipo 2 para ambos extremos

• Punto de Comunicación Remoto (RCO): Radio de Londres, 123.375 megahercio
• Servicio Automático de Información de Terminal (ATIS): 134.5 megahercio
• Control de tierra : 121,7 megahercio
• Torre : 124,7 MHz (frecuencia obligatoria cuando la torre está cerrada)
• Llegadas y salidas IFR: Control de aproximación de Detroit, 124.9 megahercio
• Avisos de reglas de vuelo visual (VFR): Control de aproximación de Detroit en el área de Windsor, 126.85 megahercio

El operador del aeropuerto ofrece estacionamiento; se aplica un cargo por estacionamiento durante más de seis horas.

• Centro de vuelo de los Grandes Lagos (Esso Avitat): 122,95 MHz—100LL avgas y combustible Jet-A

La cobertura ARFF de categoría 6 es proporcionada por los empleados del aeropuerto. Dos vehículos de choque ARFF E-One están estacionados en el parque de bomberos del aeropuerto. Essex-Windsor EMS proporciona asistencia médica en el aeropuerto.

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• Página oficial del Aeropuerto Internacional de Windsor
• Información meteorológica y de navegación aérea sobre Aeropuerto Internacional de Windsor en FallingRain.com
• Historial de accidentes del Aeropuerto Internacional de Windsor en Aviation Safety Network (en inglés)
• Información del Aeropuerto Internacional de Windsor en Great Circle Mapper. (en inglés)