El estudio se estableció el 19 de mayo de 1999.^[3]​ Su primer proyecto fue la producción continua de Padre de familia para su tercera temporada, que se hizo cargo del hogar anterior de la serie en Film Roman para las temporadas uno y dos. El estudio se convertiría en el hogar de las futuras series animadas cocreada por Seth MacFarlane: American Dad! y The Cleveland Show.^[4]​ En 2016, Fox Television Animation asumió la producción de Los Simpson de Matt Groening, reemplazando una vez más a Film Roman.

En la mayoría de los proyectos animados de 20th Television Animation se subcontratan a empresas de producción de animación de terceros como Film Roman, Titmouse, Inc., Bento Box Entertainment y Rough Draft Studios, pero la empresa mantiene 20th Television Animation como una opción interna. Debido a que la compañía actúa como una casa de producción por contrato, no se trata como una división etiquetada de 20th Century Studios como Touchstone Television o Searchlight Pictures. El estudio se especializa en la preproducción y posproducción de animación, mientras que la producción de animación real está a cargo de estudios en Corea del Sur. Los contratistas frecuentes de 20th Television Animation incluyen a Digital eMation, Yearim Productions, AKOM Production y Rough Draft Korea.

El estudio mantiene una ubicación en el vecindario Miracle Mile de Los Ángeles.^[5]​ Sus trabajadores son representados por The Animation Guild, I.A.T.S.E. Local 839.^[6]​

En marzo de 2019, 20th Century Fox Television, 20th Television y Fox Television Animation fueron adquiridas por The Walt Disney Company e integradas en Walt Disney Television como parte de Disney Television Studios.^[7]​ En septiembre de 2020, la compañía de animación pasó a llamarse 20th Television Animation y comenzó con episodios más nuevos de programas en producción en la compañía.

En diciembre de 2020, se anunció que 20th Television Animation se relanzaría como una unidad independiente de 20th Television. En marzo de 2021, Marci Proietto fue nombrada tentativamente como presidenta de la empresa. Finalmente entró en vigencia en septiembre con el logotipo en pantalla de la compañía que apareció por primera vez después de los créditos del estreno de la temporada 33 de Los Simpson, el estreno de la segunda temporada de The Great North, el estreno de la temporada 12 de Bob's Burgers y el estreno de la temporada 20 de Padre de familia. 20th Television Animation se enfoca en producir y desarrollar proyectos animados dirigidos a adultos, a diferencia de su estudio hermano dirigido a niños Disney Television Animation. Bajo la nueva encarnación, 20th Television Animation asumiría la supervisión ejecutiva de la producción de todos los proyectos animados que, hasta ese momento, habían sido supervisados por 20th Television. Esto permitió que las series que 20th Television Animation ya estaba produciendo su animación para 20th Television se incorporaran por completo a una sola empresa, mientras que las series cuya animación fuera producida por una empresa de terceros mantendrían esa relación, y 20th Television Animation solo absorbería lo anterior: la producción above-the-line y actuando como el nuevo cliente para el contratista de animación.^[8]​^[9]​

El 16 de marzo de 2022, se anunció que el estudio colaboraría con el estudio hermano Disney Television Animation, dirigido a los niños, para la creación de series, miniseries y películas animadas para adultos jóvenes para Disney+.^[10]​^[11]​^[12]​

En abril de 2025, Disney anunció que no renovaría su contrato de arrendamiento con Fox Corporation y que desocuparía Fox Studio Lot en Century City a fines de 2025. Como resultado, 20th Television Animation se mudará a Walt Disney Studios en Burbank.^[13]​

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